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Marzo 2021 | Cítricos

Enfermedades de precosecha en cítricos, una revisión de las “tradicionales” y las “emergentes”

Prevenir la infección con patógenos, monitorear condiciones ambientales predisponentes y asumir estrategias de control integrado, son los pilares para mantener la sanidad de las distintas especies de cítricos. Así lo afirma la Dra. Ximena Besoain, de la Pontificia Universidad Católica de Valparaíso (PUCV), quien revisa a continuación las principales enfermedades de precosecha y postcosecha que las afectan.

ENFERMEDADES TRADICIONALES EN PRECOSECHA: GOMOSIS, PHYTOPHTHORA SPP.

Ximena Besoain.

La gomosis es causada por distintas especies de Phytophthora, pero en Chile, donde es bastante frecuente, solo se encuentran descritas para cítricos P. citrophthora y P. inundata. Aunque la mayoría de los patrones son resistentes a la enfermedad (cuadro 1), el injerto o variedad sí se ve afectado. Los síntomas se manifiestan como una clorosis y decaimiento general de la planta, con lesiones cancrosas y presencia de abundante gomosis, además de pardeamiento de la corteza hasta el tejido cambial (entre la corteza y el leño). En postcosecha, P. citrophthora produce el problema de pudrición parda que se describirá en la segunda parte del artículo.

Cuadro 1. Portainjertos resistentes o tolerantes a Phytophthora.

Una recomendación preventiva es que el sitio de la unión entre patrón e injerto quede lo más arriba posible al momento de la plantación para que el inóculo no pase desde el suelo a la variedad, perdiendo el efecto de resistencia del portainjerto. Por otra parte, Ximena Besoain da cuenta de un estudio realizado por Vial et al. (2006) en que encontró P. citrophthora afectando al portainjerto Citrus macrophylla en Chile. Aparentemente habría casos de pérdida de resistencia, lo cual es una mala noticia, especialmente en la producción de limones. Sin embargo, hasta la fecha no se han observado más casos asociados a este problema.

La fruta no debe quedar cerca del suelo, ante la probabilidad de lluvias o neblinas mojadoras, porque podrían permanecer esporas (zoosporas) que generen pudrición parda en postcosecha. La fruta infectada por su parte es también fuente de esporangios y zoosporas, que pueden llegar al suelo y en algún momento acceder a la unión patrón/injerto. De ser necesario se debe cortar las ramas para impedir el contacto cítrico-suelo.

La gomosis se manifiesta con lesiones cancrosas y presencia de abundante goma.

Los riegos por aspersión o microaspersión no son recomendables porque se corre el riesgo de que mojen el cuello de la planta (especialmente la zona del injerto).

Las plantaciones sobre camellones ayudan a alejar el inóculo de la zona de riesgo, así como, en suelos limitates en profundidad y textura, a mejorar la condición de las raíces.

Incorporar materia orgánica bien compostada también constituye una buena práctica, pues mejora las condiciones físicas del suelo, la estructura, y por tanto la permeabilidad para que el agua fluya fácilmente. Asimismo aporta al desarrollo de organismos benéficos.

Hay que eliminar las estructuras enfermas, en particular las frutas. Jamás mantener fruta en contacto con el suelo, ni siquiera durante la cosecha.

El control químico curativo se realiza con productos como metalaxilo y fosetil aluminio, autorizados para cítricos en Chile.

TRADICIONALES: PUDRICIÓN SECA, FUSARIUM SOLANI Y COMPLEJO FUNGOSO

Pudrición seca en Fukumoto sobre Rubidoux. Desde la aparición de los síntomas no pasó más de un mes hasta la muerte del árbol.

La pudrición seca del cuello y raíces (“Dry Root Rot”, en inglés) corresponde a un complejo fungoso causado por Fusarium solani, principalmente, que es un habitante común del suelo capaz de sobrevivir por largo tiempo en forma de clamidosporas. Se asocia a plantaciones de naranjos sobre portainjertos trifoliados –como los citranges Carrizo y Troyer–,limón rugoso y mandarino Cleopatra, limoneros sobre C. macrophylla, y hace poco tiempo se encontró afectando a naranjos cv. Fukumoto sobre Rubidoux, tema en evaluación.

En general se puede llegar a niveles de 10% de muerte de plantas, pero Ximena Besoain recientemente fue llamada a un huerto donde la incidencia llegaba a 30-40%, nivel que muchas veces implica tomar la decisión de arrancar.

Los síntomas dependen de la especie y variedad. En naranjos los árboles pueden adquirir una tonalidad grisácea y decaer. En el portainjerto se aprecia una lesión pardo-grisácea que llega al xilema. En otros cítricos el árbol empieza a tomar un aspecto más bien café, como si le faltara agua aunque el riego sea abundante. A veces se observa un gran desarrollo de cancros. La académica de la PUCV no había detectado este problema en Fukumoto, pero no hace mucho visitó un campo donde el proceso entre la aparición de los primeros síntomas y la muerte de la planta no tardó más de un mes. Se trata de un colapso rápido que facilita el diagnóstico. El cancro seco en la corteza se correlaciona con un daño vascular, necrótico, que provoca la oclusión del xilema. De ahí el síntoma de falta de agua. En ocasiones no se ve el daño externamente, pero al arrancar la planta puede apreciarse que la raíz pivotante se ha podrido y que el xilema interno ha comenzado a necrosarse.

El problema se origina en un estrés, por ejemplo, de exceso de agua, mal drenaje, asfixia, heridas porvocadas por labores o roedores, o derivar desde un ataque menor de Phytophthora que sirve como puerta de entrada a Fusarium. También se reporta el aumento de incidencia a causa de exceso de nitrógeno. Asimismo se indica a la incompatibilidad patrón/injerto como variable que favorece la aparición de pudrición seca.

Tratamiento para Pudrición Seca consistente en decalzar en forma agresiva la zona del cuello, dejando expuestas las raíces, y proteger la planta con un rebaje más pintura contra el golpe de sol.

Mohamedy et al. (2005) establecieron un incremento de la susceptibilidad asociado a la acción de nematodos. En un ensayo sobre suelos infestados con Fusarium solani y Tylenchulus semipenetrans, solos o ambos a la vez, los investigadores verificaron la existencia de un mutuo efecto potenciador.

Cuando los síntomas se detectan de manera temprana (incidencia no mayor al 5-10%) es posible decalzar en forma agresiva la zona del cuello, dejando expuestas las raíces, especialmente las principales, para secar esa área y recuperar el sistema radicular dañado. Dado que se expone el tejido radical, hay que apoyar a la planta rebajándola y protegiendo la corteza con pintura blanca, contra golpes de sol.

Desde luego conviene evitar el uso de portainjertos susceptibles si existen indicios de la presencia del patógeno o de abundancia de nematodos provenientes del cultivo anterior.

COMPARACIÓN GOMOSIS VERSUS PUDRICIÓN SECA

Basándose en Basan et al. (2006), la fitopatóloga compara las dos enfermedades de precosecha presentadas hasta aquí. Mientras gomosis cuenta con más opciones de portainjertos resistentes, la pudrición seca se caracteriza por la existencia de más patrones susceptibles.

Phytophthora por lo común presenta una decoloración leve del xilema y un efecto paulatino. Con Fusarium la decoloración va de leve a severa, llegando a una necrosis vascular que lleva a un rápido colapso de la planta (alrededor de un mes).

La gomosis se vincula a estreses por saturación de agua en el suelo durante más de 12 horas, en cambio la pudrición seca es gatillada por estreses de distinta índole. Así, Phytophthora suele aparecer debido a problemas de manejo del agua y por lo tanto se distribuye en la línea de riego. La pudrición seca tiene una distribución aleatoria.

Una diferencia notoria es que Phytophthora produce goma y afecta a los frutos, en cambio Fusarium no lo hace.

EMERGENTES: MANCHAS EN FRUTOS Y HOJAS POR ALTERNARIOSIS

La alternariosis es provocada por Alternaria spp., un patógeno que aparece en naranjos y mandarinos desde hace muchos años, pero en las últimas temporadas se ha visto una altísima incidencia en huertos de mandarinos y tangelos e incluso algunos han debido ser arrancados. Sin embargo, con un manejo disciplinado de parte del productor, la especialista ha tenido la experiencia de haber logrado controlar el problema en condiciones de alta incidencia, hasta alcanzar, en un solo año, un daño prácticamente cero.

Manchas en frutos y hojas por alternariosis. Fotos: Besoain, X. y Latrach, A.

La enfermedad aparece en frutos y hojas como una necrosis rodeada de un halo y una cierta hendidura. Los síntomas pueden confundirse con los de Septoria, de manera que requieren ser diagnosticados adecuadamente, teniendo en cuenta que este último patógeno es factor de rechazo en China.

Las especies de Alternaria se ven favorecidas por temperaturas medias a altas, y para la infección precisan de lluvias, o neblinas mojadoras (rocío) como las que ocurren en algunas zonas costeras. Su dispersión se verifica en periodos secos. Como se ha ido elevando la temperatura asociada a esta época, también se ha ido intensificando el daño.

En el control de Alternaria se recomienda la eliminacicón de fruta afectada y la “poda de faldas”. Fotos: Besoain, X. y Latrach, A.

La primera medida de control consiste en eliminar toda la fruta y estructuras que tengan señales de presencia del patógeno, sacándolas del huerto. Triturar esos materiales y dejarlos en el campo no es un manejo adecuado, las esporas de lesiones maduras existentes en ellos se dispersan por el viento e infectan todos los tejidos jóvenes.

Asimismo se recomienda levantar la fruta y podar la parte baja de los árboles, lo se conoce como “poda de faldas”.

No se dispone de registros de fungicidas ante este problema en nuestro país. Las evaluaciones efectuadas por Besoain en las condiciones de Chile han mostrado buenos resultados en la aplicación de prochloraz a salidas de invierno-mediados de primavera, antes de inicios de la formación de frutos, alternado con clorotanilo.

EMERGENTES: MUERTE DE RAMAS Y RAMILLAS POR PHOMA EXIGUA

En los dos últimos años el Laboratorio de Fitopatología de la Facultad de Agronomía de la Pontificia Universidad Católica de Valparaíso ha recibido varias muestras provenientes de huertos donde se observa la muerte de ramas y ramillas, lo que lleva a pensar que se trata de un problema en crecimiento, especialmente en naranjas y pomelos. La especie de hongo detectada morfológicamente es Phoma exigua, la cual produce una necrosis cortical. Cuando se hace un corte en la zona de la base se aprecia un color anaranjado. Además se detecta presencia de goma y se observa que el inóculo se mueve hacia arriba de la planta.

De izquierda a derecha: árbol de pomelo infectado, acanaladura en pomelo cv. Duncan y acanaladura en naranjo dulce cv. Madame Vinous. Foto: Besoain, X.

Phoma exigua necesita temperaturas medias y lluvias para liberar las conidias y luego ser dispersadas por el viento.

Las ramas y ramillas afectadas deben cortarse al menos 10 centímetros por debajo de donde comienza el problema, con el fin de evitar que el patógeno siga avanzando internamente. Los restos de poda y frutas deben sacarse del campo, porque los pignidios son muy pequeños y basta un poco de corteza infectada para que logren dispersarse.

Las ramas y ramillas afectadas por Phoma exigua deben cortarse al menos 10 centímetros por debajo de donde comienza el problema. Fotos: Besoain, X. y Latrach, A.

Al igual que con todos los hongos de la madera, las herramientas deben ser desinfectadas cada vez que se pasa a otro árbol. El uso de pasta es importante, ya sea basada en inhibidores de ergosterol o en benzimidazoles.

Una planta que muere por causa de P. exigua queda infectada hasta su sistema radical. En consecuencia, debe extraerse completa, incluyendo las raíces principales, y remover el suelo en una superficie de 50 por 50 cm desde el tronco del árbol.

EMERGENTES: OÍDIO EN MANDARINA UNA NOVEDAD INTERNACIONAL

Otra enfermedad emergente ha sido la detección de oídio en mandarina en Chile, causada por Sphaeroteca pannosa. No tiene más de 4 o 5 años en el país y fue descrita por una tesis de magíster de Julio Cornejo en la Universidad Católica de Chile.

–Me tocó visitar un predio con presencia de oídio ubicado en la zona de Coquimbo. Estamos preocupados de que no se siga expandiendo, pues sería un nuevo desafío con el cual tener que convivir –declara la académica de la PUCV–. Afecta a todo el follaje joven y se distingue por un clásico color blanquecino, que son conidióforos y conidios sobre las hojas, y se produce un russet en el fruto.

Aunque todavía no hay mucha experiencia acumulada en el control de esta enfermedad en cítricos, aplicaciones de azufre debieran ser efectivas, al igual que un inhibidor del ergosterol. No obstante, se requiere hacer los ensayos para determinar la mejor estrategia.

EMERGENTES: CANCROSIS EN CÍTRICOS POR BOTRYOSFAERIACEAE

El síntoma de esta cancrosis es un daño cortical y vascular parecido al de Phoma exigua. Entre las Botryosfaeriaceae se encuentra Lasidiplodia theobromae, la más agresiva de todas, que además de cancro genera también goma. Se trata de una enfermedad asociada a mangos en Perú y el norte de Chile. En nuestro país originalmente se detectó en el oasis de Pica y se piensa que de mango pasó a limonero. Es importante manejarla bien en mango y evitar así que afecte a los cítricos. En la zona central tiene baja incidencia.

EL VIRUS DE MAYOR PELIGROSIDAD: TRISTEZA DE LOS CÍTRICOS

La tristeza de los cítricos ha causado históricamente masivas muertes de plantas en países como Argentina, EE.UU. (California) y España, en las décadas de 1930 a 1950 cuando el portainjerto era naranjo amargo.

Los síntomas corresponden a un decaimiento rápido o lento de naranjos dulces, mandarinos y pomelos injertados en naranjo amargo o limonero (enfermedad de combinación); acanaladuras de la madera, en variedades de pomelo, naranjo dulce, lima Mejicana u otras especies; y amarillez de plántulas en naranjo amargo y limonero.

El patógeno causante se conoce como CTV (sigla en inglés de Citrus tristeza virus), perteneciente a la familia Closteroviridae. Su presencia se encuentra restringida al floema.

En Chile, la agricultura en general se encuentra en valles separados, de manera que si en un valle no se ha detectado esta enfermedad, aunque lleguen vectores de otras zonas lo más probable es que lo hagan en un lapso de tiempo superior a las 48 horas en que el virus se conserva en condición transmisible. La principal medida de control es preventiva, vía certificación: establecer el huerto utilizando material sano para evitar la propagación. Si el patrón está infectado o lo está el injerto, la transmisión va a ser de un 100%.

Se han reconocido distintos tipos de aislados de CTV. Por ejemplo, el aislado VT, detectado originalmente en Israel, muy agresivo, hoy se ha encontrado prácticamente en todas las zonas citrícolas del mundo; también muy agresivos son los aislados NUagA, detectado en Japón, y T36, detectado en Florida. Pedro Moreno, en España, detectó en análisis filogenético una rama de aislados atenuados, como el T30. El aislado RB, detectado en Nueva Zelanda, es capaz de quebrar la resistencia a Tristeza con la que cuentan actualmente algunos portainjertos, como Poncirus trifoliata y los derivados del mismo Poncirus y Citrange, entre ellos Carrizo.

La Tristeza es fácilmente transmisible por injerto, por pulgones en forma semipersistente (capaces de transmitirla hasta por 48 horas) tales como Toxoptera citricida, Aphis gossypii, Aphis spiraecola o Toxoptera aurantii. Si se da la combinación de aislados agresivos con un vector eficiente como Toxoptera citricida, no presente en Chile pero sí en países como Perú, la estrategia de partir con material sano certificado solo sería realmente eficaz en valles aislados donde la citricultura esté partiendo y todavía no se encuentre diseminada la enfermedad. De no tener esa condición sana, la opción más recomendable sería disponer de plantas inoculadas con aislados atenuados. La enfermedad se presenta con mayor agresividad en los oasis de Pica y Matilla (I Región) y de forma mucho más atenuada y menos frecuente en la zona central.

El virus de la Tristeza se encuentra en todas las especies de cítricos e híbridos de Citrus y Fortunella, siendo muy susceptible la lima Mejicana, que nosotros llamamos limón de Pica.

En un trabajo reciente del equipo de Ximena Besoain, por publicar, se traspasaron virus considerados atenuados desde naranjo dulce a lima Mejicana. Al analizarlos molecularmente se encontró que afloraban aislados agresivos como VT y T36.

–Por consiguiente –indica la fitopatóloga– la tecnología para reconocer el aislado atenuado debe ser bastante precisa. En consecuencia, es muy importante utilizar portainjertos trifoliados, en zonas sanas utilizar material plantas libres de Tristeza, y en sectores adonde el virus y el principal vector estén presentes aplicar sistemas de protección cruzada.

UNA AMENAZA INMINENTE: HUANGLONGBING

El Huanglongbing (HLB), conocido también como Greening, es una de las enfermedades más destructivas de los cítricos, causada por bacterias Candidatus Liberibacter. Ha provocado estragos en los países a los que ha ingresado, como EE.UU., México y Brasil, en el continente americano. En Perú se ha detectado la presencia del principal vector del patógeno, Diaphorina citri, el que fue rápidamente erradicado y la enfermedad no ha aflorado.

Huanglongbing, HLB. Fotos: Besoain, X.

–En muchos países donde se encuentra la enfermedad, la detección del vector la precedió por 3 o 4 años –comenta la especialista–. Por lo tanto es muy importante estar atentos a la aparición de síntomas para rápidamente generar la alerta para que los servicios encargados de resguardar la sanidad tomen las medidas necesarias.

La señal de alarma es la aparición de una clorosis que aparece en las hojas con un patrón asimétrico, una especie de moteado que se debe al aumento de ácido orgánico que afecta negativamente el pigmento de las hojas.

El HLB se puede transmitir también por injerto. No hay evidencia de transmisión por semilla.

–En Brasil se ha llevado a cabo una agresiva estratagia de lucha contra el Greening, la cual se ha basado en el uso de plantas certificadas, el control del vector y la eliminación de árboles enfermos. En Florida han llegado a tener huertos bajo malla, con doble techo y doble puerta de ingreso… Pero realmente la mejor opción es impedir que la enfermedad ingrese al país– concluye Besoain.

POSTCOSECHA: PUDRICIÓN PARDA, PHYTOPHTHORA CITROPHTHORA

La condición sanitaria después de la cosecha es determinante en el valor del producto. Errores en este sentido provocan grandes pérdidas en la comercialización. A continuación la Dra. Besoain describe los problemas más comunes en postcosecha e indica las vías de prevención y control.

La Pudrición Parda, provocada por el hongo Phytophthora cirtrophthora, aparece en sus primeros indicios como pequeñas lesiones, apenas visibles. A partir de ellas en condiciones de humedad se desarrolla un micelio blanco y la pudrición de color marrón con un característico olor agrio.

Para anticiparse a su ocurrencia es clave efectuar un buen manejo precosecha, evitando que las ramas toquen el suelo y llevando a cabo las prácticas descritas anteriormente al hablar de Gomosis.

Para el control, que se realiza antes de la cosecha, el uso de metalaxilo con mancozeb tiene buenos resultados, pero por su carencia de alrededor de 30 a 40 días debe aplicarse muy oportunamente. Si esa oportunidad se pasa, hay que recurrir a otros fungicidas, como el fosetil-aluminio o un fungicida cúprico. Este último tendrá además efecto bactericida, pudiendo reducir el riesgo de Pseudomonas o Black Pit, abordado más adelante.

Evaluaciones efectuadas por Ximena Besoain con sulfato de cobre pentahidratado han comprobado que las dosis usuales de este producto pueden reducirse a la mitad o menos, lo que, sumado a una aplicación bien ejecutada, resulta importante para evitar la acumulación de cobre en los suelos de cultivo que se observa de manera cada vez más frecuente en Chile debido a un uso excesivo.

POSTCOSECHA: PENICILLIUM

Dos especies de Penicillium son las que afectan a los cítricos de manera más grave: P. digitatum y P. italicum. La forma de ingreso de mayor frecuencia ocurre a través de heridas en la cosecha, de ahí que la manipulación cuidadosa de la fruta resulte determinante en la prevención de la enfermedad. Una práctica adecuada consiste, al comenzar la jornada, en recoger y retirar toda la fruta sospechosa de tener inóculo, y luego empezar la cosecha propiamente tal.

Para el control químico hay fungicidas que se pueden utilizar en postcosecha aplicándolos como ducha o encerado.

Una alternativa interesante publicada en California en 2015 consiste en usar fosfito de potasio más un tratamiento térmico a 54ºC. Esta metodología contribuye adicionalmente a prevenir la aparición de Phytophthora, enfermedad que puede causar heridas abriendo la puerta de entrada a Penicillium.

POSTCOSECHA: BLACK PIT O PSEUDOMONAS

Se trata de un problema detectado hace muchos años en Chile y que tiende a disminuir. La provoca Pseudomonas syringae pv. syringae, bacteria muy agresiva que también afecta a frutales de carozo. Aparece como lesiones necróticas deprimidas en frutos de limón después de cosecha, en la etapa de embalaje. La enfermedad se ve favorecida por temperaturas medias a frías, ocurrencia de lluvia o presencia de rocío, y heladas.

POSTCOSECHA: PUDRICIÓN GRIS, BOTRYTIS CINEREA

Temperaturas medias y presencia de lluvia o agua libre en floración dan las condiciones favorables para la aparición de atizonamiento de flores. El daño por heladas predispone a la ocurrencia de este fenómeno, causado por Botrytis cinerea. La infección pasará de la flor al fruto o las conidias del hongo quedarán en la zona peduncular, haciendo aflorar el problema en la postcosecha.

De acuerdo a lo dicho, la Botrytis debe prevenirse en la floración, eligiendo el fungicida de acuerdo al mercado de destino y al tiempo de degradación del ingrediente activo.

La Pudrición Gris se previene durante la floración, teniendo cuidado de elegir los fungicidas registrados en los mercados de destino, y el tiempo de degradación de los residuos.